Miller Ayre est président de Mansbord Incorporated, vice-président national du Conseil de liaison des Forces canadiennes, administrateur de l’Institut canadien de recherche et de formation sur la surdité, de la Fondation Québec-Labrador, de la Fondation Michener et du Centre canadien des médias scientifiques. Il est membre de l’Ordre du Canada et a reçu un doctorat honorifique en droit de l’Université Memorial.

Il a fait ses études au Prince of Wales College et détient un baccalauréat spécialisé en économie de l’Université Harvard et une maîtrise en administration des affaires de l’Université McGill.

Il a été éditeur du Telegram, à St. John’s (Terre-Neuve et Labrador) et président de l’Atlantic Press Council. Il a été président de la Chambre de commerce du Canada, du Conseil canadien du commerce de détail, du conseil consultatif de la Memorial’s School of Business, de la Newfoundland Medicare Commission et vice-président de l’École nationale de théâtre du Canada. Il a également été président provincial du Groupe de travail sur l’unité canadienne, membre du Conseil économique du Canada et membre du conseil municipal de St. John’s.